Копер вырос из античного греческого поселения, известного под именем Аэгида. В римский период он получил имя Каприс, от которого происходит и современное название города.
В 568 г. в Каприсе укрылось романское население Тергестума (Триеста) от набега лангобардов. Некоторое время город носил имя Юстинополь в честь императора Византии Юстиниана II.
В VII — VIII веках город пережил тяжёлый период, его захватывали франки, лангобарды и славянские племена. В VIII веке в городе была образована епархия.
В XI веке город оказался втянут в борьбу между Венецией и Священной римской империей. За поддержку, оказанную ему Копером, император Конрад II даровал городу некоторые привилегии. В 1278 г. город был присоединён к Венеции. В составе венецианской республики Копер пережил необычайный расцвет, он стал крупнейшим городом и портом Истрии, в связи с чем был переименован в латинском Caput Histriae (главный город Истрии, буквально «голова Истрии»). От этого словосочетания происходит итальянское название города — Каподистрия.
После падения венецианской республики в 1797 г. Копер был присоединен к Австрии. В период 1805–1813 город контролировали наполеоновские войска, а в 1813 г. Копер снова отошёл Австрии.
После первой мировой войны Копер вместе со всем полуостровом Истрия перешёл Италии, в то время как остальная Далмация вошла в состав Королевства сербов, хорватов и словенцев, позднее Королевства Югославии.
После второй мировой войны Копер вошёл в состав так называемой Зоны «B» свободной территории Триеста, которую контролировала Югославия, после чего значительная часть итальянского населения города эмигрировала в Италию. В 1954 г. свободная территория Триеста перестала существовать, и Копер стал частью Югославии. После распада последней, в 1991 г. город стал частью независимой Словении.